Трансокципитальное дуплексное сканирование венозной системы мозга

Авторы: Ralf W. Baumgartner, Arto C. Nirkko, René M. Müri, и Friedrich Gönner. 

Перевод с английского: Алексей Пушкин (Санкт-Петербург)

 

АННОТАЦИЯ

Вводная информация и цель: энергетическое Транскраниальное Цветовое Дуплексное Сканирование («энергетическое ТЦДС») является методом цереброваскулярной визуализации, которая обладает возможностью распознавания медленных скоростей. Целью данного исследования является оценка способности этой методики выявлять церебральные синусы и вены с помощью окципитального акустического окна и предоставить контрольные данные. Методы: Прямой и нижний сагиттальные синусы, большая и внутренняя мозговые вены, а также базальные вены были подвергнуты воздействию ультразвуковой идентификации у 120 здоровых людей. Было зафиксировано количество идентифицированных сосудов, пиковая систолическая (ПСС), конечная диастолическая (КДС) скорости и индексы резистентности. Результаты: У людей в возрасте от 20 до 59 лет прямые синусы были идентифицированы у 81 %, большие и внутренние мозговые вены — у 34 %. У пациентов в возрасте от 60 до 79 лет прямые синусы были выявлены у 50%, большие мозговые вены — у 20%, а внутренние мозговые вены — у 13%.

Скорости были самыми высокими в прямых синусах (ПСС=35 [7-64] см/с; КДС=23 [2-43] см/с), более медленными в больших мозговых венах (ПСС=23 [12-34] см/с; КДС=16 [7-26] см/с) и медленнее всего во внутренних мозговых венах (ПСС=14 [10-18] см/с; КДС=10 [5-15] см/с) (среднее значение с 95% доверительным интервалом [ДИ]). Скорость прямого синуса уменьшалась с возрастом для ПСС (20-39 лет, 40 [7-73]см/с; 60-79 лет, 28 [9-46] см/с; P<.01) и КДС (20-39 лет, 28 [4-52] см/с; 60-79 лет, 16 [5-26] см/с; P<.001) (среднее значение с 95% ДИ) и была выше у женщин, чем у мужчин в группе от 20 до 39 лет. (P<.05). Индексы резистентности увеличивались с возрастом в прямом синусе (20-39 лет, 0,30 [0,18-0,42]; 60-79 лет, 0,42 [0,31-0,53]; P<.001) (среднее значение с 95% ДИ). Выводы. Энергетическое транскраниальное цветовое дуплексное сканирование позволяет визуализацию и измерение скорости в прямом саггитальном синусе у людей в возрасте от 20 до 59 лет. У пожилых людей частота обнаружения прямого синуса снижалась, а для глубоких мозговых вен она была низкой во всех возрастных группах.

Доказано, что ТЦДС (транскраниальное цветовое дуплексное сканирование) полезно для оценки базальных мозговых артерий [1, 2, 3]. Достижения в области ультразвука позволили внедрить энергетическую допплеровскую сонографию для транскраниальной визуализации [4]. Различия в соотношении сигнал/шум позволяют значительнее увеличить коэффициент усиления при энергетической, чем при частотной цветовой допплерографии, что делает энергетическую допплеровскую сонографию более подходящей для визуализации медленных скоростей, наблюдаемых в церебральных венах и синусах [5]. Окципитальное окно было использовано для сканирования прямого синуса с помощью обычной транскраниальной допплеровской сонографии у здоровых добровольцев [6]. Настоящее исследование было проведено для оценки способности энергетического ТЦДС получать изображения и измерять скорости в церебральных синусах и венах, а также для получения контрольных данных, сопоставимых по возрасту и полу.

ИСПЫТУЕМЫЕ И МЕТОДЫ

Испытуемыми были 120 здоровых добровольцев (средний возраст ± SD, 50 ± 17 лет; диапазон, 20 — 79 лет; 60 женщин, 60 мужчин) европеоидной расы без цереброваскулярных факторов риска и без цереброваскулярных и сердечно-легочных заболеваний в анамнезе. 40 человек были в возрасте от 20 до 39 лет (медиана — 31 год; 20 женщин, 20 мужчин), 40 — в возрасте от 40 до 59 лет (медиана — 49 лет; 20 женщин, 20 мужчин) и 40 — в возрасте от 60 до 79 лет (медиана — 70 лет; 20 женщин, 20 мужчин). Внутричерепные церебральные вены и синусы исследовались с помощью аппарата Acuson 128 XP/10, оснащенного 2,0-2,5-МГц секторным датчиком, обеспечивающим такую же допплеровскую мощность, как и в предыдущих исследованиях [4].

Трансокципитальное исследование (рис. 1) проводилась в положении пациента сидя, голова была слегка наклонена вперед. Датчик располагался примерно на 1 см выше наружного затылочного бугра. Использовались сагиттальные плоскости сканирования. Инсонировались прямой и нижний сагиттальные синусы, большая мозговая, внутренняя мозговая и базальная вены. Их идентифицировали в соответствии с анатомическим расположением и направлением потока, как описано у Huang и Wolf [7] и Ono et al. [8], а также в соответствии с изменениями скорости, происходящими во время маневра Вальсальвы. В качестве анатомических ориентиров использовали кливус и лобную часть черепа. Прямой синус (рис. 2) инсонировали в его проксимальной части, обеспечивая минимально возможные углы инсонирования. Поток был направлен к датчику. Внимание уделялось выявлению венозного сигнала без наложения допплеровских спектров от соседних ветвей задней мозговой артерии. Нижний сагиттальный синус сканировался в его дистальной части перед входом в прямой синус, и ожидалось, что его поток будет направлен к датчику. Для диагностики нижнего сагиттального синуса требовалось показать трифуркацию, состоящую из большой мозговой вены, нижнего сагиттального и прямого синусов. Ожидалось, что поток большой мозговой вены (рис. 3) будет направлен к датчику или от него. Измерения скорости внутренней мозговой вены (рис. 4) проводились там, где сосуд лежит между двумя слоями сосудистой выстилки третьего желудочка и определяется уплощенной синусоидой в сагиттальной плоскости. Ожидалось, что поток будет направлен к датчику. Базальная вена сканировалась в ее третьем (заднем, заднемезенцефальном) сегменте. Ожидалось, что поток будет направлен к датчику. Для диагностики базальной вены визуализировали трифуркацию, состоящую из базальной, внутренней мозговой и большой мозговой вен.

Фиксировалось количество выявленных церебральных синусов и вен. Угол сканирования составлял не более 60°. ПСС и КДС определялись при соответствующих углах и глубине инсонации. Для оценки пульсового давления в синовиальных структурах и в связи с тем, что надежное определение пиковой средней скорости в церебральных венах и синусах затруднено, индекс резистентности рассчитывался для каждого сосуда как ПСС-КДС/ПСС [9]. Статистический анализ проводился с помощью программного пакета Systat. Сравнение данных между возрастными группами проводилось с помощью непараметрического анализа вариантов ANOVA (U-тест Манна-Уитни). Двусторонние значения P<.05 считались значимыми. Корреляция между скоростями кровотока и индексов резистентности и возрастом проводилась с помощью коэффициента корреляции Пирсона.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Количество выявленных прямых синусов, большой и внутренней мозговых вен в зависимости от пола и возраста представлено в Таблице 1. При трансокципитальной инсонации у женщин было выявлено больше сосудов, чем у мужчин (P<.01). Прямой синус и внутренняя мозговая вена выявлялись реже с возрастом, когда группа в возрасте 20-39 лет сравнивалась с группой в возрасте 60-79 лет (прямой синус, P<.05; внутренняя мозговая вена, P<.01), а группа в возрасте 40-59 лет сравнивалась с группой в возрасте 60-79 лет (прямой синус, P<.01).

Данные о скоростях в зависимости от пола и возраста представлены в Таблице 2. Скорость была наибольшей в прямых синусах, более медленной в больших мозговых венах и самой медленной во внутренних мозговых венах. В частности, значения КДС имели тенденцию к снижению с возрастом. Эта тенденция была значимой, когда группа в возрасте от 20 до 39 лет сравнивалась с группой в возрасте от 60 до 79 лет (прямой синус: ПСС, P<.01; КДС, P<.001; внутренняя мозговая вена: КДС, P<.05) и группа в возрасте от 40 до 59 лет сравнивалась с группой в возрасте от 60 до 79 лет (прямой синус: КДС, P<.01; внутренняя мозговая вена: КДС, P<.05). Скорости в прямом синусе уменьшались с возрастом, что было проанализировано с помощью коэффициента корреляции Пирсона (ПСС: r=.38, P<.001; ПДС: r=.50, P<.001). У женщин скорость прямого синуса была выше, чем у мужчин в группе от 20 до 39 лет (P<.05).

Как показано в Таблице 3, индексы резистентности были выше для прямого синуса (0,35 [0,18-0,52]), чем для 0,52]), чем для большой (0,30 [0,17 — 0,43]) и внутренней (0,29 [0,11 — 0,47]) мозговых вен (P<.001) (среднее значение с 95% ДИ), но не различались между полами. Индексы резистентности увеличивались с возрастом только в прямом синусе (от 20 до 39 лет — 0,30 [0,18 — 0,42]; от 40 до 59 лет — 0,36 [0,12 — 0,53]; от 40 до 59 лет — 0,36 [0,12 до 0,53]; от 60 до 79 лет — 0,42 [0,31 до 0,53]) (среднее значение с 95% ДИ), поскольку они были выше в самой старшей, чем в самой молодой возрастной группе (P<.001). Наблюдалось увеличение резистентности прямого синуса с возрастом, что подтверждается коэффициентом корреляции Пирсона (r=.54, P<.001).

Средние углы и глубины инсонации не различались ни для возрастных групп, ни между полами для всех обнаруженных сосудов. Средние (95% ДИ) углы инсонации составили для прямого синуса 3° (от 0° до 22°), для большой мозговой вены 43° (от 0° до 57°) и внутренней мозговой вены 0° (от 0° до 0°). Средняя (95% ДИ) глубина инсонации для прямого синуса составила 56 (44-67) мм, для большой мозговой вены — 65 (55-75) мм, а для внутренней мозговой вены — 73 (63-84) мм.

ОБСУЖДЕНИЕ

В последние годы ТЦДС хорошо зарекомендовало себя как методика оценки состояния основных базальных мозговых артерий.[1, 2, 3]. В тоже время, внутричерепная синусо-венозная система у взрослых считалась недоступной для транскраниального ультразвукового исследования. Между тем, Aaslid et al. [6] сообщили об успешной инсонации прямого синуса с помощью обычной транскраниальной допплеровской сонографии через затылочную кость. Недавно транстемпоральное окно было использовано с помощью обычной допплеровской сонографии и частотной ТЦДС для исследования прямого синуса и глубоких средних мозговых и базальных вен у взрослых [10, 11, 12, 13]. Энергетическая допплеровская сонография — это новый метод цветной визуализации, который преодолевает некоторые недостатки частотной ТЦДС, так как по существу не зависит от угла инсонации, не подвержен элайзинг-эффекту и имеет лучшее соотношение сигнал/шум [5]. Последнее свойство позволяет увеличить коэффициент усиления при энергетической сонографии до уровня, при котором шум начинает «заливать» изображения, полученные с помощью частотного цветного допплера. Таким образом, энергетическое ТЦДС может быть наиболее точной методикой ультразвуковой оценки медленного церебрального венозного потока.

В настоящем исследовании с помощью энергетической транскраниальной инсонации у испытуемых в возрасте от 20 до 59 лет прямой синус был выявлен в 81% случаев. В отличие от этого, обнаружение большой и внутренней мозговых вен было слабым, а нижний сагиттальный синус и базальная вена были пропущены у всех испытуемых. Такая разница в обнаружении, вероятно, обусловлена как большим калибром, так и меньшей глубиной инсонации прямого синуса по сравнению с другими церебральными венами и синусами [14, 15]. Как и ожидалось при транскраниальной инсонации церебральных артерий, у лиц старше 60 лет обнаружение прямого синуса было более низким, а больших и внутренних церебральных вен — плохим. Используя тот же трансокципитальный подход и обычную транскраниальную допплеровскую сонографию, Aaslid et al. [6] обнаружили прямой синус у девяти из 12 здоровых взрослых людей со средним возрастом 33 года. При использовании транстемпорального подхода частотное ТЦДС выявила прямой синус у 73 % из 30 здоровых людей со средним возрастом 49 лет [10]. Как и ожидалось, трансокципитальная инсонация медиально и парамедиально расположенных большой и внутренней мозговых вен обеспечила меньшие углы инсонации, чем транстемпоральный подход [16]. Таким образом, предполагается, что инсонация внутренней мозговой вены в месте, где она описывает плоскую кривую в верхней стенке третьего желудочка [7], приведет к адекватным измерениям скорости. Однако низкое разрешение цветного допплеровского сигнала и короткая длина большой мозговой вены создают в этом сосуде некоторые ограничения для измерения скорости с коррекцией угла.

Сообщалось, что транстемпоральная традиционная транскраниальная допплеровская сонография позволяет обнаружить базальную вену у 93% здоровых людей со средним возрастом 42 года [12]. Эти результаты позволяют предположить, что сочетание трансокципитальной и транстемпоральной ТЦДС улучшит ультразвуковую оценку глубокой синусо-венозной системы. При использовании транстемпоральной ТЦДС с контрастным усилением и частотой, Bogdahn et al.[16] смогли идентифицировать нижний сагиттальный синус, внутреннюю и большую мозговые вены и прямой синус у 70% пациентов со средним возрастом 51 год. Используя ту же ультразвуковую методику и МР-венографию в качестве стандарта сравнения, Ries et al. [17] правильно определили 20 из 22 исследованных поперечных синусов у 11 пациентов с синусным тромбозом и средним возрастом 53 года. Таким образом, использование ультразвуковых контрастных веществ может еще больше увеличить частоту выявления при ТЦДС церебральных синусов и вен.

Интересно, что в отличие от транстемпоральной инсонации церебральных артерий, трансокципитальный подход выявил больше синусов и вен у женщин, чем у мужчин. Однако малое количество обследованных не позволяет обобщить этот результат, поэтому необходимы дальнейшие исследования.

Скорость была самой высокой в прямом синусе, медленнее в большой мозговой вене и самой медленной во внутренней мозговой вене. Эти данные свидетельствуют о том, что скорости положительно коррелируют с увеличением диаметра сосуда и потребности в кровоснабжении. Скорости в прямом синусе и индексы резистентности, определенные в настоящем исследовании, были схожи с результатами, полученными при обычной трансокципитальной инсонации [6]. Напротив, Becker et al. [10] выявили более медленные скорости с меньшим пульсовым давлением при использовании транстемпорального метода. Транстемпоральная инсонация в результате при этом обеспечивала менее благоприятные углы инсонации и большую глубину [10]. Этот метод обеспечивает ослабление ультразвукового луча, что может ухудшать качество допплеровских спектров. Кроме того, прямой синус имеет косое направление в сагиттальной плоскости со средним углом 41°, с «Немецкой горизонталью» (“Deutsche Horizontale”), отражающей линию, которая соединяет самую глубокую часть глазницы (orbit) с верхним краем наружного слухового прохода. Таким образом, транстемпоральная ТЦДС могла недооценивать скорость прямого синуса из-за недостаточного поворота датчика в сагиттальной плоскости.

С возрастом скорости в прямом синусе и внутренней мозговой вене уменьшаются. Этот результат находится в соответствии с результатами нескольких исследований, проведенных с использованием различных методик, которые показали, что мозговой кровоток и скорости в артериях и синусах головного мозга уменьшаются с возрастом [3, 18, 19, 20, 21, 22].

Скорость в прямом синусе была выше у женщин, чем у мужчин в самой молодой возрастной группе. Эти результаты согласуются с данными нескольких исследований, показавших, что у женщин в пременопаузе скорость и кровоток в мозговых артериях выше, чем у мужчин [3, 23, 24]. Индексы резистентности в этой группе были небольшими, что указывает на меньшую пульсативность синусного кровотока по сравнению с артериальным. Более того, индексы резистентности увеличиваются с возрастом у обоих полов, что, вероятно, отражает возрастное увеличение пульсативности артериального кровотока. Как и ожидалось, индексы резистентности ниже в глубоких церебральных венах, чем в прямом синусе, имеющем жесткие стенки [25]. Подводя итог, мы продемонстрировали, что энергетическое ТЦДС позволяет визуализировать и измерять скорости в прямом синусе у здоровых взрослых людей моложе 60 лет, в то время как обнаружение глубоких мозговых вен недостаточно эффективно. Сочетание транстемпорального подхода и использования ультразвуковых контрастных веществ может увеличить количество выявляемых синусов и вен. Пациенты с синусным тромбозом редко бывают старше 60 лет [26]. Поэтому ТЦДС может дать гемодинамическую информацию и оказаться полезной для неинвазивного контроля лечения таких пациентов, но не должна быть первоочередным диагностическим тестом. Поскольку стенки мозговых синусов жесткие [25] , инсонация прямого синуса может оказаться полезной для мониторинга [6] влияния различных заболеваний и факторов, таких как фармацевтические вещества, на мозговой кровоток.

ОТДЕЛЬНЫЕ ТЕРМИНЫ, СОКРАЩЕНИЯ И АКРОНИМЫ С ПЕРЕВОДОМ

CI	Доверительный интервал — ДИ
PSV	Пиковая Систолическая Скорость кровотока — ПСС
PVD	Конечная Диастолическая Скорость кровотока — ПДС
Straight sinus	Прямой синус
Great cerebral vain	Большая мозговая вена
Internal cerebral vein	Внутримозговая вена
Resistance Indices	Индексы резистентности сосудов
PSV−PVD/PSV	ПСС-ПДС/ПСС
P	p-величина (статистическая значимость результата)
y; Age-y	Возраст в годах
Examined Vessels	Исследованные сосуды
Identified Vessels	Выявленные сосуды
Men, Women, Both Sexes	Мужчины, Женщины, Оба пола
NS	Незначимый
Superior Sagittal Sinus	Верхний сагиттальный синус
Inferior Sagittal Sinus	Нижний сагиттальный синус
Basal Vein	Базальная вена
Transverse Sinus	Поперечный синус

 

Таблица 1. Ультразвуковое обнаружение наиболее часто выявляемых церебральных вен и синусов у 120 здоровых людей в зависимости от пола и возраста¹

¹ Все базальные вены и нижние сагиттальные синусы были пропущены.

² Для каждого значения n половина исследованных сосудов приходилась на женщин и половина — на мужчин.

³ P<.05,

⁴ P<.01, вены чаще выявлялись у мужчин, чем у женщин (U-тест Манна-Уитни).

Таблица 2. Средние пиковые скорости в церебральных венах и синусах у 120 здоровых людей в зависимости от пола и возраста

¹ P<.05, скорость потока выше у женщин, чем у мужчин (U-тест Манна-Уитни).

Таблица 3. Показатели резистентности в церебральных венах и синусах у 120 здоровых людей в зависимости от возраста

¹ПСС-ПДС/ПСС

Рисунок 1. Анатомия церебральных вен и синусов и положение ультразвукового датчика, используемого при трансокципитальной инсонации (рисунок адаптирован из ссылки 27).

Рисунок 2. Слева, Прямой синус изображен при энергетическом транскраниальном цветовом дуплексном сканировании в средней сагиттальной плоскости сканирования. Допплеровские спектры показывают увеличение скорости в прямом синусе во время маневра Вальсальвы. Справа — соответствующая схема.

Рисунок 3. Слева, Большая мозговая вена визуализируется при энергетическом транскраниальном цветовом дуплексном сканировании в срединной сагиттальной плоскости сканирования. Допплеровские спектры показывают увеличение скорости в большой мозговой вене во время маневра Вальсальвы. Справа — соответствующая схема.

Рисунок 4. Слева, внутренняя мозговая вена визуализируется при энергетическом транскраниальном цветовом дуплексном сканировании в парамедианной сагиттальной плоскости сканирования. Допплеровские спектры не показывают значительного увеличения скорости во время маневра Вальсальвы. Справа, соответствующая схема

 

ИНФОРМАЦИЯ О СТАТЬЕ

Получена 14 ноября 1996 г.; пересмотр получен 24 марта 1997 г.; принята 14 апреля 1997 г.; опубликована в Интернете 1 июля 1997 года.

Для переписки

Ральф В. Баумгартнер, доктор медицины, Медицинский центр Святой Елизаветы, 736 Cambridge St, Boston, MA 02135.

Аффилиации

Отделение неврологии, Инсельшпиталь, Бернский университет (Швейцария).

ССЫЛКИ

1. Bogdahn U, Becker G, Winkler J, Greiner K, Perez J, Meurers B. Transcranial color-coded real-time sonography in adults. Stroke. 1990;21:1680-1688. Crossref. PubMed.
2. Kaps M, Seidel G, Bauer T, Behrmann B. Imaging of the intracranial vertebrobasilar system using colorcoded ultrasound. Stroke. 1992;23:1577-1582. Crossref. PubMed.
3. Martin PJ, Evans DH, Finst P, Naylor AR. Transcranial color-coded sonography of the basal cerebral circulation: reference data from 115 volunteers. Stroke. 1994;25:390-396. Crossref. PubMed.
4. Baumgartner RW, Schmid C, Baumgartner I. Comparative study of power-based versus mean frequencybased transcranial color-coded duplex sonography in normal adults. Stroke. 1996;27:101-104. Crossref. PubMed.
5. Bude RO, Rubin JM, Adler RS. Power versus conventional color Doppler sonography: comparison in the depiction of normal intrarenal vasculature. Radiology. 1994;192:777-780. Crossref. PubMed.
6. Aaslid R, Newell DW, Stooss R, Sorteberg W, Lindegaard KF. Assessment of cerebral autoregulation dynamics from simultaneous arterial and venous transcranial Doppler recordings in humans. Stroke. 1991;22:1148-1154. Crossref. PubMed.
7. Huang, YP, Wolf BD. The basal cerebral veins and its tributaries. In: Newton TH, Potts DG, eds. Radiology of the Skull and Brain: Angiography. Book 3. St Louis, Mo: CV Mosby Co; 1974;2:2111-2154.
8. Ono M, Rhoton AL, Peace D, Rodriguez RJ. Microsurgical anatomy of the deep sinovenous system of the brain. Neurosurgery. 1984;15:621-657. Crossref. PubMed.
9. Pourcelot L. Applications cliniques de l’examen Doppler transcutané. Coloques de l’institut National de la Santé et de la Recherche Médicale. 1974;34:213-240.
10. Becker G, Bogdahn U, Gehlberg C, Fröhlich T, Hofmann E, Schlief R. Transcranial color-coded real-time Figure 4. Left, The internal cerebral vein is shown in transoccipital power-based TCCD with a paramedian sagittal scanning plane. The Doppler spectra show no significant velocity increase during Valsalva’s maneuver. Right, Corresponding scheme. sonography of intracranial veins. J Neuroimaging.. 1995;5:87-94. Crossref. PubMed.
11. Valdueza JM, Schmierer K, Mehraein S, Einhäupl KM. Assessment of normal flow velocity in basal cerebral veins. Stroke. 1996;27:1221-1225. Crossref. PubMed.
12. Valdueza JM, Schultz M, Harms L, Einhäupl KM. Venous transcranial Doppler ultrasound monitoring in acute dural sinus thrombosis: report of two cases. Stroke. 1995;26:1196-1198. Crossref. PubMed.
13. Wardlaw JM, Vaughan GT, Steers AJW, Sellar RJ. Transcranial Doppler ultrasound findings in cerebral venous sinus thrombosis. J Neurosurg. 1994;80:332-335. Crossref. PubMed.
14. Lang J, Köth R, Reiss G. On the origin, course and influx-vessels of the v. basalis and the v. cerebri magna. Anat Anz. 1981;150:385-423. PubMed.
15. Saxena RC, Beg MAQ, Das AC. The straight sinus. J Neurosurg. 1974;41:724-727. Crossref. PubMed.
16. Bogdahn U, Becker G, Schlief R, Reddig J, Hassel W. Contrast-enhanced transcranial color-coded realtime sonography. Stroke. 1993;23:676-684.
17. Ries S, Steinke W, Neff W, Hennerici MG. Contrast enhanced transcranial color duplex flow imaging for the evaluation of sinus venous thrombosis. Cerebrovasc Dis. 1996;6(suppl 3):37. Abstract.
18. Kety SS. Human cerebral blood flow and oxygen consumption as related to aging. J Chron Dis. 1956;3:478-486. Crossref. PubMed.
19. Mattle HP, Edelman RR, Reis MA, Atkinson DJ. Flow quantification in the superior sagittal sinus using magnetic resonance. Neurology. 1990;40:813-815. Crossref. PubMed.
20. Melamed E, Lavy Y, Bentin S, Cooper G, Rinot Y. Reduction in regional cerebral blood flow during normal aging in man. Stroke. 1980;11:31-35. Crossref. PubMed.
21. Naritomi H, Meyer JS, Sakai F, Yamaguchi F, Shaw T. Effects of advancing age on regional cerebral blood flow: studies in normal subjects and subjects with risk factors for atherothrombotic stroke. Arch Neurol. 1979;36:410-416. Crossref. PubMed.
22. Shenkin HA, Novak P, Goluboff B, Soffe AM, Bortin L. The effects of aging, arteriosclerosis, and hypertension upon the cerebral circulation. J Clin Invest. 1953;32:459-465. Crossref. PubMed.
23. Daniel DG, Mathew RJ, Wilson WH. Sex roles and regional cerebral blood flow. Psychiatry Res. 1989;27:55-64. Crossref. PubMed.
24. Gur RC, Gur RE, Obrist WD, Hungerbühler JP, Younkin D, Rosen AD, Skolnick BE, Reivich M. Sex and handedness differences in cerebral blood flow during rest and cognitive activity. Science. 1982;217:659- 661. Crossref. PubMed.
25. Kalbag RM. Anatomy and embryology of the cerebral venous system. In: Vinken PJ, Bruyn GW, eds. Handbook of Clinical Neurology. New York, NY: Elsevier Science Publishing Co; 1972;11:45-64.
26. Bousser M-G, Chiras J, Bories J, Castaigne P. Cerebral venous thrombosis: a review of 38 cases. Stroke. 1985;16:199-213. Crossref. PubMed.
27. Huber P. Radiological anatomy and topography of cerebral vessels. In: Huber P, ed. Cerebral Angiography. Stuttgart, Germany: Thieme Medical Publishers; 1982:188.